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泥門高校1年・小早川瀬那。気弱な性格が災いし、幼き頃よりパシリ人生を送ってきた。だがそのおかげで（？）ズバ抜けた俊足を持つ瀬那は、悪魔のごとき男・ヒル魔によりアメフト部へと引きずり込まれるが!?

続けたいんだ!!　1回戦を突破し、セナは自らの意志で部に残ることを決意。ルール勉強＆基礎練習に励むが、次なる2回戦の相手は強豪・王城ホワイトナイツ！　果たしてセナの俊足はどこまで通用するのか!?

もう少しで…。対王城戦、50点と点差は開き勝機を失った泥門。だがセナの内には、進を抜きたい、勝ちたいという感情が湧き上がっていた。その情熱は、音速を超える光速の世界を見いだすことができるのか…!?

お前なんかに負けない！　進を侮辱する賊学の葉柱に、思わず宣戦布告してしまったセナ。極悪非道なる賊学の実体を知り、ビビるセナだったが、決心を固め試合に挑む！　そしてデビルバッツに新戦力が加入!?

決勝で待つ…。王城、進の言葉を胸に基礎練習に励むセナ。そして新入部員5名を加え、秋季大会へ向け活気づくデビルバッツだが、またしてもヒル魔の画策で、とんでもない相手と戦うことになってしまい…!?

嘘がホントになるように…。依然、太陽のピラミッド壁に苦戦する泥門だが、意地と負けん気で食らいついていた。そしてセナも「強くなる」ため、弱気がちな気持ちを奮い立たせ、超重量級の壁に突っ込んだが…!?

デビルバッツ全員、日本から即日退去!?　試合前日にして、エイリアンズが日本戦をキャンセルしてきた。監督・アポロに対し、ヒル魔が報復の映画を製作。無事（!?）1か月後の再戦となるが、その勝利条件は…!?

投げる前に潰す!!　エイリアンズのロングパスを封鎖すべく、投手・ホーマーへ向け突っ込んだセナだが、強靭な壁に阻まれ攻撃は失敗。止まらないパス、開く点差、そんな中、セナはある作戦を思いつくが…!?

アメリカ戦試合終了!!　惜しくも1点差で勝利を逃したデビルバッツ。だが得たものは大きく、セナ達は勝利への思いをさらに強くした。そして始まった夏休み、合宿へ突入するが、その場所はアリエナイ所で!?

スピードを落とさずにブレーキを踏む！　アメリカで地獄の合宿を続ける泥門。自分の欠点を克服するため石蹴りをするセナは、そのヒントを掴みかけていた。そして王城・進もまた過酷な合宿を行っていたが!?

一回負ければ終わり…。地獄の行軍を終え、日本へ帰ってきたセナ達に「勝つ」為のレギュラーメンバーが告げられる。そして、過酷な練習を積んだ全てのチームが目指す、全国大会決勝への戦いがいよいよ始まる!!

目の前から霊のように消える…!?　データと理詰めの網乃・胸肩とのエース対決に挑むこととなったセナ。地獄の行軍を成し遂げた自信を携え、真っ向から突っ込んだその走りとは…!?　泥門、初戦突破なるか!?

誰なんだお前は？　強豪・柱谷ディアーズが巨深ポセイドンに敗退し、大波乱の東京大会。トーナメント2回戦全てが終了し、ベスト16が出揃った。そんな中、本物のアイシールド21を知るという、巨深ポセイドンの筧と出会ったセナは…!?

立ちはだかる高き壁!!　泥門VS巨深の試合が始まった。開始早々、小結が立ち会い特訓の成果を見せ、身長差を埋める突破口を切り開く。だが巨深・水町の「水泳」の前に小結がブチ破られ、セナが潰されて…!?

巨深5点リード、残り時間は18秒!!　泥門の命運を託されたセナは、ゴーストにスピンを加えた新技「竜巻ゴースト」で筧を抜き去る。誰もが確信した逆転勝利へのタッチダウン目前、セナの背後に水町の姿が!?

攻撃VS攻撃!!　ついに始まった東京都大会準決勝、泥門と「東京最強」西部の戦い！　試合開始いきなり、西部の陸にリターンタッチダウンを決められるも、すぐさまセナも決め返す！　この試合、大荒れの予感!!

ムサシの復帰により、泥門は本来の力を発揮し始める！　キックの力で増した攻撃力で、西部を追い上げていくセナ達。だが、相手も攻撃の手を緩めない！　強烈な点取り合戦の中、勝利をもぎ取るのはどっちだ!?

関東大会出場最後の1校を決める3位決定戦。泥門が這い上がるには、ここで勝ち残る以外にない…。相手は『本物のアイシールド21』を名乗る、赤羽率いる盤戸。そんな運命の試合直前、セナはある決意をする…!!

勢いを増す風の中で始まった泥門VS盤戸後半戦！　猛風を制したチームが、超人達が待つ関東大会へ進める！　全国大会決勝への道と、最強のランナーの名をその手でつかむため、走れ、セナ、その風よりも疾く！

そのチームを、『無敗の神』と人は呼ぶ…！　ついに開幕する関東大会、セナ達泥門の初戦の相手は、なんと『百年に一人の天才』阿含を擁する、関東最強・神龍寺ナーガ!!　今、勝利を信じて、悪魔が神に挑む!!

圧倒的な力をみせつける神龍寺!!　呆然とするセナ達に向かってヒル魔の思いもよらぬ言葉がかけられた!!　まさかの敗北宣言!?　それとも新たな作戦なのか!?　そんな中、ヘルメットを被ったのはなんと初出場の雪光!!

逆転へ一縷の望みを託し、ヒル魔から一か八かの超ロングパスが放たれた!!　一休VSモン太の究極のキャッチ対決の行方は!?　そして残された僅かな時間を確実に潰さんとする神龍寺に、泥門がとった秘策とは!?

モン太の奇跡のプレーによって、死の淵から甦った泥門!!　最大最後のプレーに賭けるセナ達に司令塔・ヒル魔からド肝を抜く指示が!?　「観客を使う」という作戦の真の狙いとは!?　神龍寺戦ついに決着――!!

ついに鉄壁の守備を誇る王城に挑む泥門!!　巨大弓（バリスタ）と名づけられた王城の切り札の秘密を探るべく、試合前に蛭魔たちは王城高校へ偵察に!?　桜庭VSモン太、そして完璧プレイヤー進VSセナの戦いが、今始まる…!!

王城から先取点を奪った泥門。だが、進を攻撃に加えた“巨大弓”が火を吹く!!　巨漢の栗田さえも吹き飛ばし、ついに進は光速の足を持つセナにも肉迫!!　死角無しの完璧選手に、司令塔・蛭魔が出した苦肉の策は…!?

渾身の力を込めたセナの“心臓バンプ”も最強の敵・進には通じない！　もはや次の策にも窮する泥門…。しかし、このピンチがチームの心を一つにし、新たな奇跡を生む！　モン太が超必殺技を炸裂、反撃開始!!

激戦の泥門対王城にも決着の時が!!　激闘を重ね疲労困憊のセナやモン太たち…。壮絶な逆転劇を繰り広げる両チーム、そして残り時間1秒。ついにセナと進清十郎の超光速バトルが展開、はたして勝者は――!?

泥門と関東大会決勝を争うは、白秋VS西部の勝者！　白秋のマネージャーはセナと陸に試合の棄権を勧告。そこに恐るべき野獣・峨王が出現!!　試合前、選手たちの熱き思いが交錯する。泥門と対戦するのは――!?

関東大会決勝、泥門と白秋の選手は試合前、それぞれの時を過ごす。セナは怪我を覚悟したヒル魔を見て意気込みを新たに。そして一人特訓をした栗田も合流し、ついにキックオフ！　泥門は衝撃の作戦を展開する!!

司令塔・ヒル魔が負傷した泥門。新たな投手を担うのはなんとセナ!!　だが白秋の猛者たちに苦戦を強いられ…。この窮地に伏兵・小結が立ち上がる！　小結とセナの死闘が、優しき巨漢・栗田の心に火をつけて!!

泥門VS白秋戦、クリスマスボウル出場を懸けた戦いもついにクライマックス！　漢達の鍛え抜かれた肉体と強き想いが激しくぶつかる!!　はたして勝者は!?　そして、西の王者・帝黒学園の秘密が徐々に明らかに…。

帝黒との決戦前、泥門は関東の有力選手たちをコーチに招き士気が上がる。だが一人モン太は、本庄親子の関係を知り大きく落胆する。セナは親友の危機に驚きの行動を！　そしてついにクリスマスボウル開幕!!

夢の大舞台クリスマスボウル。泥門は帝黒の圧倒的な強さに大苦戦。絶対の自信で「勝つのは俺だ」と言う大和に対し、セナとモン太は秘策『聖なる十字架』を繰り出す！　泥門は反撃のチャンスをつかめるのか…!?

帝黒戦、圧倒的大差に陥りつつも、徐々に勢いを取り戻す泥門。セナも新たな必殺走で鉄壁の大和に挑む！　そしてセナのプレーが泥門にさらなる力を生み追撃開始!!　ついにクリスマスボウル決着、逆転なるか!?

クリスマスボウルを制したセナに、ワールドカップユース開催の知らせが…。アメリカ代表にはあのパンサーの姿も！　全日本のメンバー選抜を任され奔走するセナが、かつてのライバル達と世界の猛者に挑む!!

世界最終決戦前日、日本のエース達はアメリカの猛者らと接触。峨王と大和がドンに宣戦布告。ヒル魔はクリフォードと前哨戦を展開！　そしてセナはパンサーとの対決に胸を躍らせ、ついに決勝の時を迎える!!

ヒル魔と阿含がまさかのドラゴンフライ!!　世界戦決勝、日本は戦術の限りを尽くし頂点アメリカに挑む！　仲間達の奮闘にセナも燃え、パンサーと再び対決!!　勝負の行方、選手達の未来とは!?　感動の完結巻!!